三千院は天台三門跡の中でも最も歴史が古く、最澄が延暦7年（788年）、比叡山延暦寺を開いた時に、東塔南谷（比叡山内の地区名）に自刻の薬師如来像を本尊とする「円融房」を開創したのがその起源という。円融房のそばに大きな梨の木があったため、後に「梨本門跡」の別称が生まれた。
比叡山内の寺院の多くは、山麓の平地に「里坊」と呼ばれる拠点をもっていた。860年（貞観2年）、清和天皇の命により、承雲和尚が比叡山の山麓の東坂本（現・大津市坂本）に円融房の里坊を設けた。この里坊を「円徳院」と称し、山上の寺院を「円融房」と称したという説と、「円徳院」と「円融房」は別個の寺院だとする説とがある。
1118年（元永元年）、堀河天皇第二皇子（第三皇子とも）の最雲法親王が入寺したのが、当寺に皇室子弟が入寺した初めである。以後、歴代の住持として皇室や摂関家の子弟が入寺し、歴史上名高い護良親王も入寺したことがある。坂本の円融房には加持（かじ、密教の修法）に用いる井戸（加持井）があったことから、寺を「梶井宮」(かじい-)と称するようになったという。最雲法親王は1156年（保元元年）、天台座主（てんだいざす、天台宗の最高の地位）に任命された。同じ年、比叡山の北方の大原（現在の京都市左京区大原）に梶井門跡の政所（まんどころ）が設置された。これは、大原に住みついた念仏行者を取り締まり、大原にそれ以前からあった来迎院、勝林院などの寺院を管理するために設置されたものである。
